10世紀後半から1918年まで、ハンガリー王国の一部であったリプトフスキー・ミクラーシュは、リプトフ地方の重要な工芸センターでした。ここでは、靴職人、鍛冶職人、毛皮師、仕立て屋、帽子職人、肉屋などのさまざまなギルドが形成されました。1677年には、この町は地元の地区とリプトーヴィエンシス伯領の中心地になりました。また、1713年にはスロバキアのナショナリストで「ロビンフッド」と呼ばれるジュライ・ヤノシクが処刑された場所でもありました。
19世紀には、リプトフスキー・ミクラーシュはスロバキアの国民運動に重要な役割を果たし、文化的・政治的な活動の中心地でした。1830年には、最初のスロバキア劇場であるG.F.ベロポトツキー劇場がここに設立され、Janko KraやMichal Miloslav Hoxhaなどの著名なスロバキアのロマン主義詩人や国民運動家がここに住んでいました。1848年には、スロバキアの国民復興の指導者であるĽudovít Štúrが、「スロバキアの要求」をリプトフスキー・ミクラーシュで宣言し、スロバキアの問題を解決しようとしました。
20世紀に入ると、リプトフスキー・ミクラーシュは周辺の多くの村を吸収し、ブロビツァ農民村から市中心部の通りに変貌しました。